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川金絲猴日常地面活動情況監測中紅外相機的應用

時間:2019-10-05 來源:三峽生態環境監測 作者:張龍 鄧玥 鐘雪 白文 本文字數:7853字

  摘要:川金絲猴(Rhinopithecus roxellana)屬猴科(Cercopithecidae)疣猴亞科(Colobinae),但與疣猴亞科大多數物種的樹棲習性不同,川金絲猴在生活史過程中展現出一定的地棲性。為了解該物種下地活動的節律、行為分布和性別-年齡組成,采用紅外相機技術對四川省白水河國家級自然保護區內野生川金絲猴種群的地面活動進行了長期監測。2013-2018年共建立了70個紅外相機監測位點,獲得86次川金絲猴地面活動的獨立捕捉,涉及243只個體。分析結果顯示:(1)川金絲猴會在白晝的任何時間下地活動,11:00和19:00為一天中2個下地活動的高峰時段,而17:00為低谷期;(2)夏季川金絲猴下地活動較頻繁,冬季則極少;(3)60%以上的個體都在地面進行移動行為,約30%的個體在休息,取食行為僅觀察到2例;(4)地面活動個體的成年猴雌雄性比為1.21∶1,成年猴與未成年猴比為4.09∶1.本研究結果表明,移動是猴群地面活動的主要行為內容,并且下地傾向在性別和年齡間存在差異,支持了川金絲猴下地的主要目的是為了穿越林冠不連續區域的假說。

  關鍵詞:川金絲猴; 地棲性; 活動節律; 性別-年齡組成;

  作者簡介:  張龍(1988-),男,博士,講師,主要從事保護生物學研究。E-mail:[email protected];   *王彬(1989-),男,博士,講師,主要從事動物生態學研究。E-mail:[email protected];

Ground Activities of the Sichuan Snub-nosed Monkey(Rhinopithecus roxellana) Revealed by Infrared-triggered Cameras

  Abstract:The Sichuan snub-nosed monkey(Rhinopithecus roxellana) belongs to the subfamily Colobinae of family Cercopithecidae.Quite differing from the most species in the Colobinae that are typically arboreal,the Sichuan snub-nosed monkey is partly terrestrial.To understand their locomotion pattern,behaviors,sex and age compositions of the society and the differences in activities on the ground,a long-term field monitoring of project was conducted on the species found in Baishuihe National Nature Reserve by using infrared-triggered cameras.70 monitoring sites were established from 2013 to 2018,and 86 independent photo images or videos of 243 individuals were obtained.The analysis on the images shows that:(1) Monkeys descended to the ground any time in the day,but with two peaks around 11:00 am and 19:00 pm,respectively.They,however,were less likely to get to the ground around 17:00 pm;(2) They were more frequently found on the ground in summer,but less in winter;(3) More than 60% of the individuals were moving on the ground,and 30% were resting on the ground,with two feeding individuals;(4) The ratio of adult female to adult male found on the ground was 1.21:1,and that of adult to juvenile are 4.09:1.Thus,our study indicates that locomotion is the main ground behavior of the monkeys,and there exist remarkable variations among sexes and aged groups in terms of ground behavior patterns.The results support the hypothesis that the primary purpose of descending to the ground of the species is to cross forest-gaps while the canopy is discontinuous.

  Keyword:Rhinopithecus roxellana; terrestriality; activity rhythm; sex-age composition;

  川金絲猴(Rhinopithecus roxellana)屬猴科(Cercopithecidae)疣猴亞科(Colobinae)仰鼻猴屬(Rhinopithecus),是我國特有的國家Ⅰ級重點保護野生動物[1].早期觀察認為,川金絲猴擅長攀爬和跳躍,與疣猴亞科的大部分物種一樣屬于典型的樹棲靈長類動物[2,3].然而,形態學研究發現,川金絲猴的前后肢比例、性二型性、會陰染色等特征與疣猴亞科差異巨大,反而在一定程度上與猴亞科(Cercopithecinae)的地棲物種有趨同進化的趨勢[4].對陜西秦嶺和湖北神農架地區的習慣化猴群的觀測研究也證實,地面活動的確是川金絲猴生活史中的重要組成部分:猴群每天有2.9%~15.3%的時間活動于地面,進行移動、取食和休息等多種行為,并且下地活動的時長和行為組成在性別-年齡間及季節間存在差異[5,6,7,8].目前,對于川金絲猴下地活動的原因還存在爭議。有學者認為川金絲猴下地活動主要是為了跨越漫游路徑上林冠不連續的林隙區域[7];另一種觀點則認為下地是為了取食分布于地表的食物資源[5,8].

  川金絲猴對人類活動非常敏感,對野生種群開展長時間的持續行為觀察難度極大,以往對該物種地面活動的研究均以經過人工投食后的習慣化種群為觀察對象[5,6,7,8].然而,觀察者的存在和習慣化過程可能會改變靈長類動物的自然行為模式[9,10,11].因此,對完全野生狀態下的川金絲猴種群地面行為進行研究,對于揭示該物種自然狀態下的行為模式和策略具有重要意義。紅外相機技術(infrared camera trapping technique)具有無需值守、工作時間長、對動物無干擾等特點[12],在珍稀瀕危野生動物調查和監測中體現出一定優勢[13,14],為靈長類動物野生種群的無干擾調查和監測提供了新的方法[15,16].本研究利用紅外相機技術,對四川省白水河國家級自然保護區內的川金絲猴進行了長期監測,對其地面活動節律、行為占比和性別-年齡組成進行分析,以期從新的研究視角揭示川金絲猴地面活動的模式和節律。

  1、研究方法

  1.1 研究區域

  白水河國家級自然保護區位于四川省彭州市北部(31°10′~31°29′N,103°41′~103°57′E),總面積301.5 km2,是以大熊貓(Ailuropoda melanoleuca)、川金絲猴、藏酋猴(Macaca thibetana)、綠尾虹雉(Lophophorus lhuysii)、羚牛(Budorcas taxicolor)、獨葉草(Kingdonia uniflora)等珍稀瀕危野生動、植物及其生態系統為主要保護對象的森林生態保護區。保護區地處龍門山褶皺帶的中南段,是四川盆地向青藏高原過渡段的典型地貌地帶,海拔落差懸殊,相對高差達3 333 m(1 481~4 814 m)。保護區屬亞熱帶濕潤氣候,四季分明,降雨充沛,年均氣溫15.6℃,年均降水量為932.5 mm,無霜期約276 d.根據當地氣候特點,將3-5月劃分為春季,6-8月劃分為夏季,9-11月劃分為秋季,12月至次年2月劃分為冬季。

  1.2 紅外相機布設

  2013年5月至2018年7月,依據白水河保護區的地形和生境特征,按照隨機取樣原則,在8條固定巡護樣線上建立了70個紅外相機監測位點,相鄰位點間距100~500 m.歷年來,野外監測使用了Reconyx HC600、Bestguarder SG-880V、EREA-GLE Ere-E1、Loreda L710、Ltl Acorn Ltl6210、SL1008EU-1等多個品牌和型號的紅外相機,將紅外相機設置為每次觸發拍攝1張照片和1段10 s的視頻,觸發間隔為30 s,靈敏度中。相機豎直安裝于距地面50~80 cm高的樹干上,鏡頭與地面大致平行,距離預計拍攝位置5~8 m,清空地面的雜草和灌木以降低誤觸頻率。調查人員記錄紅外相機安裝日期、GPS位點、植被類型等生境參數,每個季度沿樣線更換電池和內存卡。

  1.3 數據處理與分析

  對所有紅外相機監測數據進行鑒定和分類,收集所有拍攝到的川金絲猴的照片和視頻,根據照片和視頻內容識別并記錄影像資料中川金絲猴數量、性別-年齡組、行為、所處位置(地面或樹上)。依據川金絲猴的外部特征,將每一個體劃分入4個不同的性別-年齡組:(1)成年雄猴,個體較大且強壯,背部毛發和頸部針毛均較長,面部寬大,嘴角有嘴角瘤;(2)成年雌猴,個體較成年雄性小,面部較窄,背毛沒有成年雄性長,頸毛短,乳頭明顯,嘴角瘤較小或不明顯;(3)青少年猴,個體較成年個體小,毛色較暗淡(呈現灰白或黃色),因第二性征不明顯,很難在野外分清雌雄;(4)嬰幼猴,個體較小,出生后毛色呈現灰黑色,逐漸變為灰白色,大多數時間在母親懷抱或周圍活動,野外不容易區分性別。觀察行為包括6種類型:(1)取食,指采摘并食用樹葉、芽、樹衣等,或啃食樹皮或地衣的行為;(2)休息,指猴子躺、趴、坐、站,四肢不動,低頭閉目睡眠或僅頭部轉動進行觀望;(3)移動,指連續的四肢運動和行走、跑、跳、攀爬等行為;(4)玩耍,指猴群中青年猴、嬰幼猴間的追逐和打鬧;(5)理毛,指兩個以上個體互相梳理毛發或單獨梳理自身毛發的動作;(6)其他行為,指交配、攻擊、尋找等其他的行為[17](圖1)。

紅外相機拍攝到的川金絲猴地面活動示例

圖1 紅外相機拍攝到的川金絲猴地面活動示例

  注:(a):休息中的成年雄猴,(b):成年雌猴攜嬰幼猴移動;(c):玩耍中的青少年猴,(d):移動中的繁殖小群

  由于動物在相機監測視野內進行覓食、行走或休息時會持續地觸發紅外相機拍攝多張照片或視頻,導致重復取樣的行為觀測偏差[18],因此把同一相機位點30 min之內多次拍攝到的川金絲猴照片視為一次獨立捕捉,其余的剔除[19].分析保留下來的有效獨立捕捉,計算川金絲猴地面活動中的性別-年齡組和不同行為的頻次和比例。

  同時,使用核密度估計法(kernel density estimation)對川金絲猴地面活動的日節律進行建模。核密度估計法認為紅外相機監測的每一次獨立捕捉都是相互獨立的事件,是對一天特定時間間隔內物種被紅外相機捕捉到的潛在概率分布的隨機采樣[20].假設一個物種在其活動的時間段內被相機拍攝的可能性是均等的,上述分布的概率密度函數即被認為是物種的活動節律[21].核密度估計法是一種用于估測隨機變量概率密度函數的非參數分析法[22],在本研究中隨機變量即川金絲猴地面活動的時刻。相關分析均在R 3.3.2[23]軟件中完成,使用了包overlap[24].

  2、結果

  長達6年的野外監測中,共有42個監測位點拍攝到川金絲猴,共獲得有效的川金絲猴獨立捕捉95次,剔除其中川金絲猴未下樹的9次,共有86次獨立捕捉,涉及的243只個體進入后續分析。所有獨立捕捉均發生在白晝,最早和最晚的拍攝時間分別為清晨5:29和傍晚20:18,沒有拍攝到川金絲猴在夜間下地活動。基于核密度函數估計的日活動節律模型顯示,川金絲猴在白晝的任何時間都可能下地活動,在正午之前的11:00左右是一天中下地活動的最高峰,之后活動逐漸減少,到下午約17:00達到低谷,然后在傍晚19:00左右又出現一個小高峰,夜間基本不下地活動(圖2)。

川金絲猴地面活動的日節律

圖2 川金絲猴地面活動的日節律

  從季節來看,川金絲猴地面活動多拍攝于夏季,有最高的獨立捕捉數和個體數,其次為秋季和春季,冬季極少拍攝到川金絲猴下地活動(圖3)。

  在所拍攝到的243只川金絲猴中,觀察到了除理毛行為之外的多種行為。移動行為發生頻次最高,60%以上的個體都在地面上進行四足行走或奔跑;約30%的個體在地面趴、坐休息;玩耍行為發生頻率較低,且主要是青少年猴在相互追逐游戲;取食行為僅記錄到2次,均為成年雄性個體在地面摘取下垂的樹枝,取食上面的葉片;監測中還發現了2次交配行為,涉及4只個體,歸于其他行為之中(圖4)。

川金絲猴地面活動獨立捕捉和個體數的季節分布

圖3 川金絲猴地面活動獨立捕捉和個體數的季節分布

圖4 川金絲猴地面活動個體的行為分布

圖4 川金絲猴地面活動個體的行為分布

  在拍攝到的243只川金絲猴個體中,有9只個體因距離較遠、圖像模糊或背對相機等原因,無法識別其性別-年齡。在可識別年齡-性別的234只地面活動的川金絲猴中,80%以上為成年個體,其中成年雌猴拍攝頻次最多,成年雄猴次之,青少年猴和嬰幼猴數量較少(圖5)。成年猴雌雄性比為1.21∶1,成年猴與未成年猴比為4.09∶1.

川金絲猴地面活動個體的性別-年齡組成

圖5 川金絲猴地面活動個體的性別-年齡組成

  3、討論

  川金絲猴生性機警,對人類活動敏感,以往的地棲性和空間利用研究均是基于對習慣化群體的觀測[6,7,8].作為一種陷阱式的被動調查技術,紅外相機技術在動物行為學研究中存在無法持續觀察目標、難以完全統計種群數量和結構等局限性,但采用該技術監測川金絲猴野生種群的地面活動,能夠最大程度地排除人類影響,規避觀察者的出現影響個體行為[8,9]以及習慣化過程改變猴群自然空間利用模式的可能性[7,25].根據隨機取樣原則,大量布設紅外相機并開展長期監測,有助于進一步了解川金絲猴在自然狀態下的地面活動規律。

  對于川金絲猴為何要下樹到地面活動,張鵬等[7]認為是為了跨越猴群漫游路徑上的林隙區域:一方面,當遭遇不連續的林冠,下地移動跨越林隙可能比在樹上繞道通過要節省能量;另一方面,當森林稀疏時下地移動可以降低樹上移動時的墜落受傷風險。而Li[8]提出,川金絲猴下地還可能是為了取食獨活(Heracleum hemsleyanum),一種蛋白質含量高于大部分樹種的樹葉、樹皮、嫩芽和地衣的草本植物。本研究的監測結果為第一種假說提供了支持證據。首先,本研究建立的地面活動節律模型顯示,川金絲猴在白晝任何時刻都有可能下地活動,但在11:00左右和19:00左右為下地活動高峰期。川金絲猴兩個取食高峰時段8:00~10:00和16:00~18:00[17,26]并不是其下地活動高峰期,在取食高峰時段較少觀察到川金絲猴在地面活動(圖2)。其次,從行為分布來看,移動是出現頻次和比例最高的行為,相反,在長期紅外相機監測中只觀察到2例地面取食行為,比例不到總體的1%.因此,本研究結果更加支持川金絲猴從樹上下到地面的主要目的是為了在地面移動以穿越林隙,而非取食草本植物。

  川金絲猴在夏季頻繁地在地面活動,而冬季則鮮有下樹。這可能是因為川金絲猴的棲息地氣候四季分明,在炎熱的夏季川金絲猴更喜好在地面的蔭涼處活動,躲避樹冠層強烈的陽光;而冬季氣溫較低,林下植被枯萎,地表長時間被冰雪覆蓋,下地活動不但會增加熱量的損耗,而且會增加被天敵發現的風險,所以川金絲猴傾向于待在林冠。

  由于紅外相機的被動監測無法完整計數整個猴群的個體數和性別-年齡結構,本研究的監測結果只能反映活動于地面的川金絲猴個體的組成。四川省的川金絲猴種群中,成年雌雄性比通常為(3~3.84)∶1,而成年與未成年比在(0.72~0.86)∶1[27,28].本研究中,川金絲猴地面活動個體的成年雌雄性比為1.21∶1,成年與未成年之比為4.09∶1,分別遠低于和高于完整猴群的性比和成幼比,表明下地活動個體的性別-年齡組成明顯偏離了川金絲猴的整體種群結構。這一結果與以往的棲息地垂直空間利用時間比例的研究結果[6,7,8]一致,進一步支持成年雄猴會更頻繁下地活動,而未成年的青少年猴和嬰幼猴更傾向于留在樹冠的結論。成年雄性更愿意在地面移動,可能是由于它們體型大,體重接近成年雌性的兩倍[29],在樹冠活動會有更高的墜落風險[7].相比成年個體,未成年川金絲猴更易受到地面天敵的捕食[2,3],留在樹上活動是更加有效的反天敵策略[5].

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